Распространённые прозвища клуба и его болельщиков — «мешки», «бомжи» и «львы». По данным издания «Советский спорт», возникновение прозвища «мешки» связано с победой команды в чемпионате СССР по футболу в 1984 году, после чего в Ленинграде были выпущены полиэтиленовые пакеты с надписью «Зенит» — чемпион». Этимология прозвища «бомжи» имеет несколько версий — по одной из них, как пишет «Бизнес Online», с пакетами, посвящёнными победе в 1984 году, ходили не только поклонники «Зенита», но и лица без определённого занятия, а со временем пакеты оказывались на свалке, по другой версии, оно появилось из-за фанатов, которые перемещались по стране на электричках и много выпивали и дебоширили в дороге, к тому же не у всех были деньги на покупку билетов, из-за чего они были вынуждены прятаться от проводников и милиции в ящиках в плацкартных вагонах и прибывали на матч в непрезентабельном виде; по третьей версии, прозвище связано с тем, что до середины 1980-х годов «Зенит» постоянно находился на грани вылета из дивизиона без постоянной прописки в лиге.
В 1996 году неофициальным символом клуба стал лев. Это связано с тем, что в Санкт-Петербурге уже с момента его основания располагаются десятки скульптур с изображением льва.